(sust. m. pl.) — [Simbiosis / Microbiología del intestino / Digestión de [[celulosa]]] — Ingl.: _gut protists_; _hindgut flagellates_; _symbiotic flagellates_; _intestinal protozoa_ **Descripción:** Flagelados eucariotas anaerobios o microaerófilos que habitan exclusivamente el **intestino posterior** (_hindgut_) de las [[termitas]] inferiores y del cucarachón subsocial xilófago _Cryptocercus_ spp. ([[Blattodea]]: Cryptocercidae), su grupo hermano; sin ellos, las [[termitas]] inferiores son incapaces de digerir la lignocelulosa de la madera y mueren de hambre aunque tengan celulosa disponible; constituyen el **pilar fundamental del sistema digestivo simbiótico** de las termitas inferiores, fagocitando partículas de madera y fermentándolas hasta ácidos grasos de cadena corta —principalmente [[acetato]]— que la termita absorbe como fuente de energía; conforman una comunidad densa y diversa (hasta 10–15 especies diferentes coexistiendo en el intestino posterior de una sola obrera), y sus propios cuerpos son a su vez hospedadores de **bacterias endosimbiontes** y **ectosimbiontes** (_Endomicrobia_, _Treponema_, _Bacteroidales_), creando un sistema de **simbiosis anidada de tres niveles**: termita → protistas → bacterias; esta simbiosis anidada es exclusiva del clado Xilófago (Cryptocercidae + Isoptera) y está ausente en todas las termitas superiores ([[Termitidae]]), que la perdieron en la transición evolutiva a dietas fúngicas y humus. **Descripción ampliada:** ## Taxonomía: dos filos, cinco órdenes, centenares de especies - Los protistas del intestino de las termitas se distribuyen en **dos filos** del árbol de la vida eucariota: 1. **Parabasalia** (Honigberg 1973): incluye la gran mayoría de los protistas de [[termitas]]; flagelados con aparato parabasal (aparato de Golgi modificado), axostilo, y múltiples flagelos; agrupa cuatro órdenes principales en termitas: **Trichonymphida** (_Trichonympha_, _Holomastigotes_, _Eucomonympha_, _Teranympha_, _Barbulanympha_…), **Cristamonadida** (_Devescovina_, _Caduceia_, _Oxymonas_ [no; _Oxymonas_ es Preaxostyla], _Joenia_, _Stephanonympha_…), **Spirotrichonymphida** (_Spirotrichonympha_, _Spironympha_, _Leptospironympha_…) y **Trichomonadida** (géneros como _Monocercomonas_, _Trichomitopsis_; representación más basal y generalista) 2. **Preaxostyla** (Adl et al. 2012): incluye el orden **Oxymonadida**, el único grupo de protistas que carece de mitocondrias funcionales (_amitocondriados_); géneros principales en termitas: _Oxymonas_, _Pyrsonympha_, _Dinenympha_, _Monocercomonoides_; de distribución más restringida a termitas inferiores basales (_[[Diccionario exhaustivo Termitología/RETICULITERMES|Reticulitermes]]_, _[[Hodotermopsis]]_) - La diversidad total estimada es de **más de 700 especies** de protistas simbióticos de termitas, la mayoría exclusivas de una especie o género de termita; la mayor riqueza se da en los Kalotermitidae (termitas de madera seca), donde cada especie hospedadora tiene su conjunto único de especies de protistas; _R. speratus_ alberga aproximadamente **9 especies de _Dinenympha_** y múltiples especies de _Pyrsonympha_, _Trichonympha agilis_, _Spirotrichonympha_ y _Monocercomonas_. ## Los protistas de _Reticulitermes_: el sistema modelo europeo y japonés |Especie de protista|Filo / Orden|Localización en el intestino|Función principal|Endosimbionte bacteriano| |---|---|---|---|---| |_Trichonympha agilis_|Parabasalia / Trichonymphida|Lumen anóxico del hindgut|Digestión de [[celulosa]] (GHF 5, 7, 45); fagocitosis de partículas de madera|_Endomicrobium_ sp. (endosimbionte interno)| |_Dinenympha_ spp. (~9 spp. en _R. speratus_)|Preaxostyla / Oxymonadida|Lumen anóxico del hindgut|Digestión de celulosa; ciclo del hidrógeno|_Endomicrobium_ (endosimbionte); _Treponema_ cluster II (ectosimbionte)| |_Pyrsonympha_ spp. (_P. vertens_, _P. grandis_…)|Preaxostyla / Oxymonadida|Pared del hindgut (zona microaerófila)|Digestión de celulosa; adherencia a la pared del hindgut|_Endomicrobium_ sp.; _Treponema_ cluster II| |_Spirotrichonympha flagellata_|Parabasalia / Spirotrichonymphida|Lumen del hindgut|Fermentación de polisacáridos; H₂|No bien caracterizado| |_Monocercomonas_ sp.|Parabasalia / Trichomonadida|Lumen + fluido intestinal|Función digestiva parcial; generalista|Ausente o desconocido| |_Holomastigotes elongatum_|Parabasalia / Trichonymphida|Lumen del hindgut|Digestión de [[celulosa]]|Presente en _R. flavipes_; _Endomicrobium_| |_Microjoenia fallax_|Parabasalia / Cristamonadida|Lumen del hindgut|Función no bien conocida; digestión parcial|Ectosimbionte de _Bacteroidales_| ## La cadena trófica microbiana del intestino posterior: la digestión como obra colectiva - El proceso de digestión de la lignocelulosa en el intestino posterior de las termitas inferiores funciona como una **[[cadena trófica]] microbiana** (_microbial food chain_) secuencial y cooperativa: 1. **Salivación previa de la termita** (_host salivary glands_): las [[glándulas]] salivales de la termita producen **endoglucanasas del huésped** (celulasas propias del insecto; GHF 9) que inician la hidrólisis de la celulosa antes de que el bolo alimentario llegue al intestino posterior; estas enzimas del huésped sinergisan con las de los protistas _in vitro_ e _in vivo_ 2. **Fagocitosis de partículas de madera por los protistas**: los protistas grandes (_Trichonympha_, _Dinenympha_) fagocitan activamente partículas de madera y las encierran en vacuolas digestivas intracelulares; las celulasas de los protistas (GHF 5, 7, 45) hidrolizan la [[celulosa]] dentro de las vacuolas, produciendo **glucosa y celobiosa** 3. **Fermentación anaerobia intraflagelada**: la glucosa es fermentada en el interior del protista hasta **acetato, [[CO₂]] e H₂**; el acetato es el producto principal exportado y absorbido por la termita 4. **Eliminación del H₂ por las bacterias**: el H₂ producido por los protistas es eliminado por las **arqueas metanogénicas** (_Methanobrevibacter_) y las **acetobacterias** (_Treponema_; acetogens), que lo usan para producir [[metano]] o más [[acetato]]; la eliminación del H₂ es crítica para mantener las condiciones redox que permiten la fermentación anaerobia 5. **Fijación de [[nitrógeno]] por las espirochetas** (_Treponema_ spp.): las espirochetas del intestino posterior fijan N₂ atmosférico, suministrando nitrógeno asimilable a una dieta (la madera) que es extremadamente pobre en proteínas ## La simbiosis anidada de tres niveles: protistas dentro de termitas; bacterias dentro de protistas - El descubrimiento más sorprendente del sistema protista-termita es que los propios protistas son hospedadores de **bacterias endosimbiontes intracelulares** y **ectosimbiontes de superficie**: - **Endomicrobia** (filo _Elusimicrobia_; candidatus "Endomicrobium"): bacterias intracelulares exclusivas de los protistas de las termitas inferiores (y de _Cryptocercus_); sin cultivo posible fuera del protista hospedador; diversidad filogenética extrema (al menos 16 filotipos solo en _R. speratus_); función propuesta: suministro de aminoácidos esenciales al protista (la celulosa es pobre en N y aminoácidos, y la madera que fagocita el protista tampoco los contiene) - **Espirochetas ectosimbiontes** (_Treponema_ cluster I y II): adheridas a la superficie del protista, especialmente en la región anterior/flagelada; algunas especies de _Treponema_ se coevolucionaron con el protista hospedador (no con la termita): la filogenia de las espirochetas de _Devescovina_ y _Stephanonympha_ refleja la filogenia de los protistas, no la de las [[termitas]] - **Bacteroidales ectosimbiontes**: presentes en la superficie de _Oxymonas_ y algunos oxymonadidos; función desconocida pero posiblemente metabólica - **Arqueas metanogénicas** (_Methanobrevibacter_): tanto libres en el lumen del hindgut como ectosimbiontes de algunos protistas; producen metano a partir del H₂ generado por los protistas; hacen al termite uno de los insectos con mayor producción de metano por unidad de biomasa ## Transmisión: el punto más crítico del sistema - Los protistas de termitas son **extremadamente frágiles en vida libre**: no forman quistes resistentes (a diferencia de los protistas de cucaracha _Cryptocercus_, que sí los forman), no sobreviven en las heces, y no pueden transmitirse por vía horizontal entre colonias en condiciones naturales; su única vía de transmisión es la **trofalaxis proctodeal directa** (boca→ano→boca), en la que una obrera recibe una gota de fluido del intestino posterior de una nestmate y la ingiere. - Esta dependencia de la trofalaxis proctodeal para la transmisión tiene una consecuencia biológica de primer orden: **cada muda elimina los protistas del intestino posterior** de la termita en muda; durante [[la muda]], el individuo deja de alimentarse, el fluido del intestino posterior se espesa, y los protistas, extremadamente sensibles a los cambios hormonales y de pH, se desintegran antes de que la termita exubie (6–7 días antes de la muda en _C. formosanus_); tras la muda, el individuo queda completamente **desfaunado** (_defaunated_) y debe recolonizar su intestino posterior mediante trofalaxis proctodeal repetida con nestmates intermolt; el único mecanismo de refaunación es la interacción repetida con una nestmate no en muda.[](https://pmc.ncbi.nlm.nih.gov/articles/PMC5748591/)​ - Los **alados** (imagos) **no recuperan sus protistas** tras la muda imaginal: Nakamura et al. (2024) demostraron en _R. speratus_ que los alados, incluso después de tratamiento de desfaunación y cohabitación con obreras durante 10 días, no reganan protistas, mientras que las obreras sometidas al mismo tratamiento sí los reganan; esto significa que los alados fundan nuevas colonias **sin protistas** y la nueva colonia solo adquiere protistas una vez que eclosionan los primeros [[huevos]] y las primeras larvas se alimentan con trofalaxis proctodeal de los reproductores.[](https://pmc.ncbi.nlm.nih.gov/articles/PMC11076123/)​ - La pérdida de los protistas en el linaje de las termitas superiores (Termitidae) ocurrió de forma **única y definitiva** en el ancestro del clado; los Termitidae sustituyeron la digestión por protistas con una microbiota bacteriana especializada (fijadores de [[nitrógeno]], celulasas bacterianas), con el cultivo de hongos (_Macrotermitinae_), o con la digestión de humus y suelo; la transición fue posible porque la termita hospedadora tenía sus propias endoglucanasas independientemente de los protistas, y pudo subsistir sin ellos durante la transición evolutiva hacia nuevas fuentes de alimento. ## La historia evolutiva: de parásito a simbionte, y de cucaracha a termita - El origen de la simbiosis protista-termita es uno de los problemas más fascinantes de la biología evolutiva; Nalepa (2020) propone el siguiente escenario evolutivo: 1. **Ancestro cucaracha gregaria** (≥ 300 Ma): los protistas eran transmitidos **horizontalmente** por coprofagia entre individuos gregarios (ingesta de heces con quistes resistentes); la relación era posiblemente **parasítica** (el protista se beneficiaba del hospedador sin reciprocidad) 2. **Ancestro cucaracha subsocial** (_Cryptocercus_-like): la evolución de la vida en familia en galerías cerradas de madera hizo que los quistes resistentes fueran innecesarios; la **trofalaxis proctodeal** (boca→ano→boca entre padre e hijo) reemplazó a la coprofagia como mecanismo de transmisión; la transmisión vertical "capturó" al protista en una obligación mutua con el hospedador, desplazando la relación de parasítica a mutualista 3. **Origen de los isópteros** (≥ 130 Ma): la trofalaxis proctodeal se extendió de vertical (padres → hijos) a **colonial** (toda la colonia intercambia protistas con toda la colonia); este cambio de transmisión padre-hijo a transmisión colonial fue, según Nalepa, **el evento fundacional de la eusocialidad en las termitas** (o al menos un co-evento indisociable de ella): la necesidad de intercambiar protistas para sobrevivir creó una dependencia colonial mutua que generó la selección de parentesco necesaria para la eusocialidad **Ayuda para entender:** La relación protista-termita es el ejemplo biológico más elaborado de "ceder el estómago a un inquilino": la termita cedió hace más de 100 millones de años la digestión de la celulosa (su recurso alimentario principal) a los protistas del intestino posterior, y desde entonces ambos son incapaces de sobrevivir el uno sin el otro; el coste para la termita es que debe "re-infestarse" de protistas en cada muda porque el proceso de la muda los mata; el coste para los protistas es que solo pueden vivir dentro del intestino de una especie específica de termita. La consecuencia evolutiva más profunda de este acuerdo fue, paradójicamente, la **eusocialidad**: porque los protistas solo se transmiten entre bocas, las termitas necesitan vivir en colonia para sobrevivir, lo que creó la presión de selección que llevó a la evolución de la eusocialidad. **Sinónimos:** Protistas intestinales (Esp.; denominación descriptiva estándar); protistas simbiontes (Esp.); protozoarios intestinales (Esp.; denominación clásica; no preferida porque el término "protozoo" ha sido abandonado en la sistemática moderna); flagelados del intestino posterior (_hindgut flagellates_; Ingl.; la más usada en la literatura contemporánea; precisa la localización); _gut protists_ (Ingl.; más general); _symbiotic flagellates_ (Ingl.; enfatiza la relación mutualista). **Términos relacionados:** Defaunación (_defaunation_; pérdida total de protistas del intestino posterior; ocurre en cada muda; también inducible experimentalmente con oxígeno, calor, N₂, antibióticos, o presión; el individuo defaunado muere de hambre si no se refauna en 2–3 semanas); refaunación (_refaunation_; recuperación de protistas tras defaunación por trofalaxis proctodeal con nestmates intermolt; el único mecanismo posible de recuperación; los alados no se refaunan tras [[la muda]] imaginal); trofalaxis proctodeal (_proctodeal trophallaxis_; boca→ano→boca; mecanismo único de transmisión de protistas en termitas; también transmite bacterias, arqueas y metabolitos del hindgut; synapomorfía del clado Xylophagoidea); _Endomicrobia_ (cand. _Endomicrobium_; filo _Elusimicrobia_; endosimbiontes intracelulares de los protistas; exclusivos de Xylophagoidea; no cultivables; función: suministro de aminoácidos al protista); espirochetas ectosimbiontes (_Treponema_ cluster I y II; adheridas a la superficie del protista; acetogénesis, fijación de N₂, degradación de fenoles de lignina; coevolucionadas con el protista hospedador, no con la termita); _Methanobrevibacter_ (arquea metanogénica ectosimbionte de protistas + libre en el lumen; usa el H₂ de la fermentación protista; producción de metano por las termitas); ciclo SE (_sexual-encystment cycle_; ciclo de diferenciación sexual y enquistamiento de los protistas inducido por [[ecdisona]] en _Cryptocercus_; vestigio evolutivo en termitas: los protistas de termitas lo inician pero lo abortan, mueren y necesitan ser transmitidos por trofalaxis proctodeal); Parabasalia (filo principal; Trichonymphida + Cristamonadida + Spirotrichonymphida + Trichomonadida; mitocondrias presentes pero modificadas en hidrogenosomas); Preaxostyla (filo menor; Oxymonadida: _Pyrsonympha_, _Dinenympha_, _Oxymonas_; único grupo de protistas amitocondriados; exclusivo de intestinos de insectos xilófagos); transfaunación (_transfaunation_; transferencia horizontal de protistas entre individuos de diferentes especies o colonias; posible experimentalmente; la única vía natural documentada es la trofalaxis proctodeal de nestmates; en _Hodotermopsis_, la transfaunación entre géneros diferentes de termitas explica las incongruencias filogenéticas protista-termita). **Bloque:** Simbiosis / 91. Protistas: flagelados eucariotas anaerobios del intestino posterior de las termitas inferiores y _Cryptocercus_; dos filos: Parabasalia (Trichonymphida, Cristamonadida, Spirotrichonymphida, Trichomonadida) + Preaxostyla (Oxymonadida: _Pyrsonympha_, _Dinenympha_); >700 especies; ausentes en [[Termitidae]] (perdidos evolutivamente con el cambio de dieta); [[cadena trófica]] de tres niveles: termita → protistas → bacterias endo/ectosimbiontes; digestión de celulosa por fagocitosis + celulasas (GHF 5, 7, 45) + fermentación anaerobia → acetato (fuente de energía de la termita) + H₂ (eliminado por _Methanobrevibacter_ y _Treponema_ acetogens); transmisión: trofalaxis proctodeal exclusiva (no quistes, no heces); defaunación en cada muda; alados no se refaunan; origen evolutivo de la simbiosis: horizontal (cucaracha gregaria) → vertical (subsocial _Cryptocercus_-like) → colonial (isópteros); la necesidad de transmitir protistas por trofalaxis colonial pudo ser el motor evolutivo de la eusocialidad en las termitas (Nalepa 2020). **Fuentes (source):** - Nalepa, C.A. (2020). _Origin of mutualism between termites and flagellated gut protists_ (Front. Ecol. Evol. 8: 14). Revisión del escenario evolutivo de la simbiosis: parásito horizontal (cucaracha gregaria) → mutualis vertical (subsocial) → mutualis colonial (isóptero eusocial); trofalaxis proctodeal = synapomorfía de Xylophagoidea; la transmisión colonial de protistas como motor de la eusocialidad.[](https://www.frontiersin.org/journals/ecology-and-evolution/articles/10.3389/fevo.2020.00014/full)​ - Stingl, U. et al. (2005). _"Endomicrobia": cytoplasmic symbionts of termite gut protozoa_ (PubMed 15746350). Identificación del filo _Elusimicrobia_ como endosimbiontes intracelulares de los protistas de termitas; exclusivos de Xylophagoidea; diversidad filogenética extrema; no cultivables.[](https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/15746350/)​ - Nakamura, K. et al. (2024). _Transmission dynamics of symbiotic protist communities during adult eclosion and alate dispersal in R. speratus_ (PMC 11076123). Los alados no reganan protistas tras [[la muda]] imaginal aunque cohabiten con obreras 10 días; las [[obreras]] sí los reganean; nueva colonia fundada sin protistas.[](https://pmc.ncbi.nlm.nih.gov/articles/PMC11076123/)​ - Nalepa, C.A. (2017). _What Kills the Hindgut Flagellates of Lower Termites during the Host Molt?_ (PMC 5748591). Los protistas se desintegran 6–7 días antes de la muda; el ecdisón inicia (y aborta en termitas) el ciclo SE; la única refaunación posible es trofalaxis proctodeal de nestmates intermolt; los protistas no sobreviven en heces ni exuvias.[](https://pmc.ncbi.nlm.nih.gov/articles/PMC5748591/)​ - Lewis, J.L. et al. (2004). _Protist communities from four castes and three species of [[Diccionario exhaustivo Termitología/RETICULITERMES|Reticulitermes]]_ (Ann. Entomol. Soc. Am. 97: 1242). 11 especies de protistas en _R. flavipes_; primeras descripciones de _D. fimbriata_, _H. elongatum_, _Monocercomonas_, _T. agilis_ en _R. hageni_; dominancia de _D. gracilis_ en _R. flavipes_ (~57%); distribución diferencial entre castas.[](https://academic.oup.com/aesa/article/97/6/1242/54990)​ - Boscaro, V. et al. (2024). _Updated classification of the phylum Parabasalia_ (JEuk. 2024). Clasificación actualizada del filo Parabasalia con todos los géneros de [[termitas]]; Trichonymphida, Cristamonadida, Spirotrichonymphida, Trichomonadida.