(sust. m. pl.) — [Simbiosis / Microbioma / [[Digestión]] / Filogenia] — Ingl.: _termite gut flagellates_; _hindgut protists_; _symbiotic protozoa_; _gut flagellate symbionts_ **Descripción:** Los protozoos intestinales de las [[termitas]] son un conjunto de **flagelados eucariotas anaerobios obligados** que colonizan exclusivamente el **[[intestino]] posterior** (_hindgut_) de las **[[termitas]] inferiores** y de las cucarachas del género _Cryptocercus_ (su grupo hermano), constituyendo la fracción eucariótica del [[microbioma intestinal]]; pertenecen a dos linajes filogenéticamente distintos — **Parabasalia** (filo; órdenes Trichonymphida, Cristamonadida, Spirotrichonymphida y Trichomonadida; la mayor parte en diversidad de especies) y **Oxymonadida** / Preaxostyla (orden; organizados en géneros _Pyrsonympha_, _Dinenympha_, _Oxymonas_) —, no tienen mitocondrias clásicas sino **hidrogenosomas** (orgánulos anaerobios que fermentan el piruvato produciendo H₂ + [[acetato]] + [[CO₂]]), y su función es **insustituible**: fagocitan las partículas de madera y las digieren intracelularmente con celulasas GH7 + GH45 (las únicas enzimas biológicas conocidas capaces de atacar la [[celulosa]] cristalina en el sistema digestivo de las termitas inferiores); sin ellos, la termita muere de inanición aunque siga ingiriendo madera; la pérdida de todos estos protozoos en el ancestro de los [[Termitidae]] (~50–80 Ma) fue la ruptura simbiótica más importante en la historia evolutiva de los Isoptera, y permitió la diversificación dietética de las termitas superiores al librarlas de la dependencia exclusiva de la madera. **Descripción ampliada:** ## Los dos phyla: Parabasalia vs. Preaxostyla (Oxymonadida) - Los protozoos intestinales termíticos se dividen en dos grupos de afinidades filogenéticas completamente distintas que coexisten en el mismo HG pero con nichos distintos: | Phylum / Orden | Géneros representativos en termitas | Tamaño celular | Estructura flagelar | Organelo anaerobio | Distribución en Isoptera | | ------------------------------------- | ------------------------------------------------------------------------------------- | -------------------- | --------------------------------------------------------------------- | ---------------------------------------------------------------------------------------------- | ------------------------------------------------------------------------------------------------- | | **Parabasalia** — Trichonymphida | _Trichonympha_, _Hoplonympha_, _Staurojoenina_, _Retractinympha_ (nueva familia 2023) | Grande (50–200 µm) | Cientos a miles de flagelos en bandas longitudinales en el rostro | **Hidrogenosoma** | Amplia; _Trichonympha_ = género más universal de las termitas inferiores | | **Parabasalia** — Cristamonadida | _Devescovina_, _Joenia_, _Joenina_, _Deltotrichonympha_, _Caduceia_ | Mediano–grande | Crestas axostilares laterales; flagelos en penacho anterior | Hidrogenosoma | En muchas familias de termitas inferiores; algunos hospedador-específicos | | **Parabasalia** — Spirotrichonymphida | _Spirotrichonympha_, _Spironympha_ | Mediano | Bandas flagelares espirales | Hidrogenosoma | Principalmente en Termopsidae, [[Stolotermitidae]]; adquiridos por transmisión horizontal documentada | | **Parabasalia** — Trichomonadida | _Tricercomitus_, _Tetratrichomonas_, _Monocercomonas_ | Pequeño (5–20 µm) | 3–6 flagelos en penacho anterior | Hidrogenosoma | Diversas termitas inferiores; también en cucarachas y otros insectos | | **Preaxostyla** — Oxymonadida | _Pyrsonympha_, _Dinenympha_, _Oxymonas_, _Saccinobaculus_ | Variable (20–100 µm) | Cuatro o múltiplos de cuatro flagelos; axóstilo contráctil prominente | **Ninguno** (no tiene mitocondria ni hidrogenosoma; metabolismo fermentativo en el citoplasma) | _Pyrsonympha_ + _Dinenympha_: exclusivas de _Reticulitermes_ spp.; _Oxymonas_: en Kalotermitidae | ## Distribución y especificidad hospedador: la coevolución con las termitas - La diversidad de protozoos en el HG varía enormemente según la familia de termitas: las familias más basales (_[[Mastotermitidae]]_, _Stolotermitidae_/_Teletisoptera_, [[Kalotermitidae]]) albergan las comunidades más diversas (**10–20 especies** de flagelados por hospedador); las familias más derivadas ([[Rhinotermitidae]], [[Stylotermitidae]]) retienen solo **3–6 especies**; los Termitidae han perdido **todas** las especies de protozoos (pérdida única en el ancestro de los [[Termitidae]]). - Dos patrones coevolutivos son especialmente bien documentados: 1. **Coespeciación** (_cospeciation_): los linajes de _Trichonympha_ de _Cryptocercus_ y de las termitas inferiores forman un árbol filogenético paralelo al árbol del hospedador — una señal de **transmisión vertical fiel** (de madre a hija vía trofalaxis proctodeal) sin intercambio horizontal a lo largo de decenas de millones de años; la correlación entre el árbol de _Trichonympha_ y el árbol de las termitas es una de las evidencias más sólidas de coespeciación de un simbionte eucariota con sus hospedadores 2. **Transmisión horizontal** (_horizontal transmission_): algunos flagelados (especialmente en Spirotrichonymphida y Cristamonadida) muestran incongruencias entre su árbol y el árbol de su hospedador, indicando que fueron adquiridos en algún momento por **transferencia horizontal** entre especies de termitas coexistentes en la misma colonia o por alimentación accidental de termitas con protozoos de otras especies; la evidencia más reciente (Radek et al. 2023; _Front. Ecol. Evol._) documentó la adquisición horizontal de _Heliconympha_ en [[Serritermitidae]] desde Stolotermitidae ## La función digestiva: fagocitosis + digestión intracelular + fermentación en los hidrogenosomas - El mecanismo de [[digestión]] de los protozoos del HG es fundamentalmente diferente al de las celulasas secretadas de las [[bacterias]]: 1. El protozoo **extiende pseudópodos** alrededor de una partícula de madera (de 2–50 µm de diámetro, ya parcialmente atacada por las celulasas GH9 del intestino medio del hospedador) y la **engulle por fagocitosis** en una **vacuola digestiva** intracelular 2. Dentro de la vacuola, el protozoo secreta sus celulasas (GH7: celobiohidrolasas; GH45: endoglucanasas) que atacan tanto la **celulosa amorfa** como la **[[celulosa]] cristalina** (la fracción que las GH9 del hospedador no pueden atacar eficientemente) → liberan glucosa, celobiosa, celodextrinas 3. Los azúcares son transportados al **citoplasma** y fermentados por glucólisis anaerobia hasta **piruvato** 4. El piruvato es oxidado en los **hidrogenosomas** (en los Parabasalia) mediante la reacción: piruvato + CoA → acetil-CoA + CO₂ + 2H⁺ → el acetil-CoA se convierte en **acetato** (exportado al citoplasma → difunde al fluido del HG → absorbido por el epitelio de la termita) y en **H₂** (exportado al fluido del HG → consumido inmediatamente por las Spirochaetes acetogénicas [_Treponema primitia_] que realizan la acetogénesis reductora [H₂ + CO₂ → [[acetato]]]; el "drenaje de H₂" garantiza que la reacción de los hidrogenosomas sea termodinámicamente favorable) - Los **Oxymonadida** (_Pyrsonympha_, _Dinenympha_) no tienen hidrogenosomas — su metabolismo fermentativo ocurre en el citoplasma directamente; también fagocitan partículas de madera y producen acetato, pero sin producción de H₂ apreciable; el axóstilo contráctil prominente de los Oxymonadida tiene posiblemente un papel mecánico en la agitación del contenido citoplasmático o en el movimiento dentro del fluido viscoso del paunch ## Los endosimbiontes de los protozoos: la simbiosis dentro de la simbiosis - Un descubrimiento crucial (Stingl et al. 2005; _J. Bacteriol._; Hongoh et al. 2007; _FEMS Microbiol. Ecol._) fue que **hasta el 85% de las bacterias del HG** no están libres en el fluido del paunch sino **asociadas físicamente a los protozoos**: como **ectoendosimbiontes de la superficie** (_ectosymbionts_; principalmente Spirochaetes y Bacteroidetes) o como **endosimbiontes intracelulares** (_endosymbionts_; el filo _Endomicrobia_): - **_Endomicrobia_*** (_Candidatus Endomicrobium trichonymphae_ + parientes; filo TG-1 o _Elusimicrobia_): bacterias intracelulares exclusivamente en los protozoos del HG; **no existe en ningún otro ecosistema** que el interior citoplasmático de los flagelados termíticos y de _Cryptocercus_; cada especie de protozoo alberga su propia especie de _Endomicrobium_ (coespeciación dentro de la coespeciación: el árbol de _Endomicrobium_ es paralelo al árbol de _Trichonympha_ que es paralelo al árbol de la termita → **tres niveles de coespeciación anidados**); su función fue debatida durante dos décadas: el genoma reducido de _Endomicrobium proavitum_ (primera cepa cultivada; ~1,8 Mbp) muestra que ya no puede sintetizar la mayoría de los aminoácidos esenciales — ha sufrido una reducción genómica masiva compatible con un **parásito o comensal** intracitoplásmico más que con un simbionte mutuálista activo; los géneros más ancestrales de _Endomicrobia_ sí presentan genomas más completos con posible síntesis de aminoácidos esenciales que beneficiarían al protozoo hospedante[](https://journals.asm.org/doi/10.1128/mbio.00826-24) - **_Candidatus Azobacteroides pseudotrichonymphae_*** (Bacteroidales; ectosimbionte de _Pseudotrichonympha grassi_ en _[[Coptotermes]] formosanus_): **el principal fijador de N₂** de las termitas inferiores; su operón _nifH_ fija N₂ → NH₃ → aminoácidos → disponibles para el protozoo y, vía lisis del protozoo en el HG, para la termita hospedante (→ entrada BACTERIAS)[](https://www.nature.com/articles/ismej2011194) - **Spirochaetes ectosimbiontes** (_Treponema_; adheridos a la superficie de los protozoos grandes): algunos filotipos de _Treponema_ están especializados como **ectosimbiontes de la superficie** de _Trichonympha_ y _Devescovina_ — estudios de FISH muestran capas densas de Spirochaetes sobre la superficie del protozoo; su función es posiblemente el "drenaje de H₂" en la proximidad inmediata de los hidrogenosomas del protozoo, maximizando la eficiencia termodinámica de la fermentación ## Pérdida de los protozoos durante la muda y reinfección - En las termitas inferiores, la muda (_[[ecdisis]]_) implica el **vaciado completo del [[intestino]] posterior** (los peristaltismos musculares expulsan todo el contenido del HG, incluidos todos los protozoos); la termita recién mudada es momentáneamente **aposimbionte** (sin protozoos) y debe ser **reinfectada** por trofalaxis proctodeal (ano→boca) de las nestmates obreras dentro de las primeras horas/días post-muda para recuperar su capacidad celulolítica; si la reinfección no ocurre (por aislamiento de la termita, por ausencia de obreras infectadas o por inhibición experimental con antibióticos), la termita muere de inanición.[](https://pdfs.semanticscholar.org/56f0/71339946c2317cd6f901cf30a437a503b6f7.pdf) - Este mecanismo de reinfección obligatoria post-muda es una de las **presiones de selección evolutiva más claras** que impulsaron el desarrollo de la eusocialidad en los Isoptera: sin nestmates que provean los protozoos, la supervivencia es imposible → la selección favorece intensamente la vida en grupo, el reconocimiento de nestmates y la trofalaxis social → se sienta una base sobre la que pueden actuar presiones adicionales hacia la eusocialidad **Ayuda para entender:** Los protozoos del intestino de la termita son el equivalente biológico de **una miniplanificación gastronómica** con tres niveles de subcontratación: la termita "encarga" la digestión de la celulosa al protozoo, el protozoo "subcontrata" la fijación de N₂ a _Candidatus Azobacteroides_ (su ectosimbionte), y _Candidatus Azobacteroides_ "aloja" en su interior a _Endomicrobia_ (un endosimbionte que vive dentro del ectosimbionte que vive dentro del protozoo que vive dentro de la termita) — cuatro niveles de simbiosis anidados en un organismo de menos de 200 µm, resultado de 150 millones de años de coevolución. **Sinónimos:** Protozoos intestinales (Esp.; denominación general; = _gut protozoa_ Ingl.); flagelados intestinales (_gut flagellates_; Ingl./Esp.; la denominación más precisa; todos los protozoos termíticos son flagelados); [[protistas]] simbióticos (_symbiotic protists_; Ingl.; la denominación más moderna; revistas como _Protist_ usan _protist_ en lugar de _protozoo_ por razones filogenéticas); simbiontes eucariotas del HG (_eukaryotic HG symbionts_; Ingl.; la denominación más funcional); hipermastigídeos (_hypermastigids_; Ingl.; la denominación histórica para los Trichonymphida + Cristamonadida; hoy reemplazada por la clasificación en clases de Parabasalia; Cepicka et al. 2010). **Términos relacionados:** Hidrogenosoma (_hydrogenosome_; el orgánulo de los Parabasalia que sustituye a la mitocondria; oxidación del piruvato → acetil-CoA + CO₂ + H₂; el H₂ producido es el sustrato de la acetogénesis reductora de las Spirochaetes del HG; presente en todos los Parabasalia termíticos; ausente en los Oxymonadida); coespeciación (_cospeciation_; la evolución paralela del árbol de los protozoos y el árbol de las termitas por transmisión vertical fiel; documentado en _Trichonympha_ + Cryptocercidae+Isoptera; tres niveles anidados: termita ↔ protozoo ↔ _Endomicrobia_); _Endomicrobia_ (_Candidatus Endomicrobium_; filo Elusimicrobia = TG-1; endosimbiontes intracitoplasmáticos de los protozoos del HG; exclusivos del interior de los flagelados de termitas + _Cryptocercus_; reducción genómica progresiva; el árbol de _Endomicrobia_ es paralelo al de _Trichonympha_ que es paralelo al de las termitas); pérdida en los Termitidae (_loss in higher termites_; pérdida evolutiva única de todos los protozoos en el ancestro de los [[Termitidae]] ~50–80 Ma; permitió la diversificación dietética de las termitas superiores al librarlas de la dependencia exclusiva de la madera; reemplazados funcionalmente por el sistema bacteriano celulolítico + Fibrobacteres + Spirochaetes con GH11 adquiridas por HGT); vaciado del HG durante la muda + reinfección proctodeal (_molt-induced loss + proctodeal reinfection_; la termita inferior pierde todos sus protozoos en cada muda → debe reinfectarse de las nestmates por trofalaxis proctodeal → presión de selección evolutiva fundamental hacia la eusocialidad; _Cryptocercus_ conserva sus protozoos durante la muda = diferencia clave entre subsocialidad y eusocialidad). **Bloque:** Microbiología / 138. Protozoos intestinales: flagelados eucariotas anaerobios obligados del HG de las **termitas inferiores** (+ _Cryptocercus_); dos phyla: **(1) Parabasalia** [hidrogenosomas; órdenes: Trichonymphida [_Trichonympha_; el más universal; >200 µm; miles de flagelos], Cristamonadida [_Devescovina_, _Joenia_], Spirotrichonymphida, Trichomonadida]; **(2) Preaxostyla/Oxymonadida** [sin mitocondria ni hidrogenosoma; _Pyrsonympha_ + _Dinenympha_ en _Reticulitermes_; axóstilo contráctil]; función: **fagocitosis** de partículas de madera → **digestión intracelular** [celulasas GH7+GH45; celulosa cristalina] → **fermentación** en hidrogenosomas [piruvato → acetato + CO₂ + **H₂**] → H₂ drenado por _Treponema_ [acetogénesis reductora → acetato]; distribución: 10–20 spp. en Mastotermitidae/Kalotermitidae → 3–6 spp. en Rhinotermitidae → **0 en Termitidae** (pérdida única ~50–80 Ma → diversificación dietética de las termitas superiores); coevolución: coespeciación _Trichonympha_–termitas (transmisión vertical; árbol paralelo al del hospedador); tres niveles anidados: termita ↔ protozoo ↔ **_Endomicrobia_*** [endosimbiontes intracitoplasmáticos; filo Elusimicrobia/TG-1; genoma reducido ~1,8 Mbp; coespeciación con _Trichonympha_] + **_Ca. Azobacteroides_*** [ectosimbionte de _Pseudotrichonympha_; principal fijador de N₂ de las termitas inferiores]; pérdida en la muda → reinfección proctodeal obligatoria → **presión de selección clave hacia la eusocialidad**. **Fuentes (source):** - Ohkuma, M. & Noda, S. (revisiones 2008–2012; _Proc. Natl. Acad. Sci._). Filogenia molecular de los protozoos Parabasalia de las termitas; coespeciación de _Trichonympha_ + _Endomicrobia_ + termitas; distribución de los órdenes de flagelados por familia de termitas. - Radek, R. et al. (2023). _New insights into the coevolutionary history of termites and their gut flagellates_ (_Front. Ecol. Evol._ 11: 1111484). Serritermitidae: nueva familia Retractinymphidae fam. nov. de Trichonymphida; adquisición horizontal de _Heliconympha_ desde Stolotermitidae; diversidad reducida en Neoisoptera vs. familias basales; ausencia total en Termitidae.[](https://www.frontiersin.org/journals/ecology-and-evolution/articles/10.3389/fevo.2023.1111484/full) - Stingl, U. et al. (2005). _"Endomicrobia": cytoplasmic symbionts of termite gut protozoa_ (_J. Bacteriol._ 187; PMC 1065190). Primer descripción de los _Endomicrobia_ como filo TG-1; endosimbiontes de _Trichonympha agilis_ + _Pyrsonympha vertens_ en _R. santonensis_; FISH; estimación de 3–4 × 10⁶ células de TG-1 por HG = >50% de las bacterias totales del HG. - Desai, M.S. et al. (2012). _Bacteroidales ectosymbionts of gut flagellates shape the nitrogen-fixing community_ (_ISME J._ 6: 1302). _Ca. Azobacteroides pseudotrichonymphae_ en _Pseudotrichonympha grassi_ de _C. formosanus_; primer Bacteroidales con operón _nifH_; actividad fijadora de N₂ atribuida principalmente a este simbionte.[](https://www.nature.com/articles/ismej2011194) - Thongaram, T. et al. (2007). _Candidatus phylum Termite Group 1 of bacteria_ (_FEMS Microbiol. Ecol._ 60: 467). Distribución de _Endomicrobia_ entre las órdenes Trichonymphida, Cristamonadida y Oxymonadida; FISH + filogenia 16S rRNA; cada especie de protozoo alberga su propia especie de _Endomicrobium_.[](https://academic.oup.com/femsec/article/60/3/467/549651)